A film a hirtelen haragú félszellem és igencsak különböző, de mégis összetartó barátainak egy újabb kalandját tárja elénk. Ezúttal egy Naraku csatlósaihoz kapcsolódó mellékszálat bontanak ki a sorozat és az első mozifilm alkotóbrigádjából is visszaköszönő nevek. Kanna és Kagura mesterkedései révén kerülnek veszélybe hőseink. Az ideiglenesen szétszéledt csapattagok egymástól függetlenül, de mind belekeverednek a baljós eseményekbe, melynek kezdetei még az 50 évvel ezelőtti időkbe nyúlnak vissza. Miroku nagyapja, aki unokájához hasonlóan hamar elgyengült a szebbik nem látványától, ekkor küzdött meg ugyanis Kaguya hercegnővel. A szépség hű imádójaként azonban képtelen volt elpusztítani a világot fenyegető csábos teremtést. Hogy mégis ártalmatlanná tegye, bezárta egy tükörbe, ahonnan Kagura szabadítja ki, hogy végre ő is lerázhassa magáról rabsága láncait. Kaguya ugyanis képes manipulálni az időt, és ezt akarja kihasználni a szelek boszorkánya, hogy végre beteljesülhessen szabadság iránti olthatatlan vágya. Az újraszerveződött csapatot azonban nem csak Kaguya világhódító terveinek megakadályozása teszi próbára, a harcok során szembe kell nézniük saját gyengeségeikkel is, ha túl akarják élni a végső összecsapást. A sorozatban már megszokott arcok mellett új karaktereket is megismerhetünk, sőt a filmből megtudhatjuk azt is, mire jó még Inuyasha tűzpatkány kimonója, miért hiányzott Mirokunak Sango, és hogyan csattan el az első csók főhőseink között....